Международный эндокринологический журнал Том 21, №1, 2025

Актуальність. У пацієнтів з цукровим діабетом відбуваються зміни в багатьох органах і системах, у патогенезі яких беруть участь запальні реакції. Хронічний запальний процес може призводити до розвитку анемії, а низка змін з боку еритроцитів впливають на процеси глікування гемоглобіну, ускладнюючи діагностування порушень вуглеводного обміну. Мета: проаналізувати взаємозв’язки між рівнем глікованого гемоглобіну (HbA1c), з одного боку, та концентрацією гемоглобіну і параметрами еритроцитів — з іншого. Матеріали та методи. Проведено аналіз клітинного складу крови і рівня HbA1c у 756 осіб (443 жінки і 313 чоловіків), що проходили обстеження в лабораторії «МеДіС» (м. Львів) у 2020 році. Статистичне опрацювання отриманих даних здійснювали, використовуючи критерії t Стьюдента, r Пірсона, хі-квадрат і точний критерій Фішера. Результати. В обстежених осіб виявлено позитивні зв’язки HbA1c із рівнем гемоглобіну (r = 0,10, p = 0,015), кількістю нейтрофілів (r = 0,08, p = 0,036) і швидкістю осідання еритроцитів (ШОЕ) (r = 0,15, p < 0,001). Встановлено негативний зв’язок ШОЕ з концентрацією гемоглобіну (r = –0,42, p < 0,01). За рівнем HbA1c обстежених осіб було розподілено на три групи: група 1 — < 5,7 % (n = 431), група 2 — 5,7–6,4 % (n = 166) і група 3 — ≥ 6,5 % (n = 159). Позитивну кореляцію між рівнями HbA1c і гемоглобіну підтверджено лише у групі 1 (r = 0,37, p < 0,001), а також назагал у жінок (r = 0,14, p = 0,002). ШОЕ була вищою у групах 2 і 3 порівняно з групою 1 (p < 0,05). Анемію виявлено у 132 (17,5 %) осіб. Серед пацієнтів з анемією у групах 1, 2 і 3 гіпохромна анемія траплялася, відповідно, у 30,0, 66,7 і 58,1 % випадків (p = 0,001). Середній вміст гемоглобіну в еритроциті був нижчим у групі 3 порівняно з групою 1 (p = 0,028). У всіх 100 жінок з анемією простежували негативну кореляцію між HbA1c та рівнем гемоглобіну (r = –0,24, p = 0,016), середнім об’ємом еритроцита (r = –0,34, р = 0,001) і середнім вмістом гемоглобіну в еритроциті (r = –0,31, р = 0,002). Висновки. Підвищення показника HbA1c асоціюється з наростанням ознак системної запальної відповіді та розвитком гіпохромної анемії. Рівні HbA1c і гемоглобіну різноспрямовано корелюють між собою залежно від статі, глікемічного статусу і наявности анемії.

Background. In patients with diabetes mellitus, pathologic changes occur in multiple organs and systems, the pathogenesis of which involves inflammatory reactions. The chronic inflammatory process can lead to the development of anemia. Several changes in red blood cells have been found to affect the processes of hemoglobin glycation, making it difficult to diagnose carbohydrate metabolism disorders. The aim of the present study was to analyze the relationship between the level of glycated hemoglobin (HbA1c) and the concentration of hemoglobin and erythrocyte parameters. Materials and methods. A complete blood count and HbA1c levels were analyzed in 756 subjects (443 women and 313 men) who underwent examination at the MeDis laboratory (Lviv) in 2020. Statistical processing of the data was performed using Student’s t, Pearson’s r, chi-square, and Fisher’s exact test. Results. Positive correlations of HbA1c with hemoglobin levels (r = 0.10, p = 0.015), neutrophil count (r = 0.08, p = 0.036), and erythrocyte sedimentation rate (ESR) (r = 0.15, p < 0.001) were found in the examined subjects. There was a nega­tive correlation between ESR and hemoglobin le­vels (r = –0.42, p < 0.01). The subjects were divided into three groups according to HbA1c levels: group 1 — < 5.7 % (n = 431), group 2 — 5.7–6.4 % (n = 166), and group 3 — ≥ 6.5 % (n = 159). A positive correlation between HbA1c and hemoglobin levels was confirmed only in group 1 (r = 0.37, p < 0.001) and in women in general (r = 0.14, p = 0.002). ESR was higher in groups 2 and 3 compared to group 1 (p < 0.05). Anemia was detected in 132 (17.5 %) patients. The preva­lence of hypochromic anemia was 30.0, 66.7, and 58.1 % in groups 1, 2, and 3, respectively (p = 0.001). Mean corpuscular hemoglobin was lower in group 3 compared to group 1 (p = 0.028). In all 100 wo­men with anemia, there was a negative correlation between HbA1c and hemoglobin levels (r = –0.24, p = 0.016), mean corpuscular volume (r = –0.34, p = 0.001), and mean corpuscular hemoglobin (r = –0.31, p = 0.002). Conclusions. An increase in HbA1c is associated with increased signs of systemic inflammatory response and the development of hypochromic anemia. HbA1c and hemoglobin levels are inversely correlated with each other depending on gender, glycemic status, and the presence of anemia.

глікований гемоглобін; цукровий діабет; гемоглобін; параметри еритоцитів; запалення; анемія

glycated hemoglobin; diabetes mellitus; hemoglobin; erythrocyte parameters; inflammation; anemia

1. Sacks DB, Arnold M, Bakris GL, Bruns DE, Horvath AR, Lernmark Å, et al. Guidelines and Recommendations for Laboratory Analysis in the Diagnosis and Management of Diabetes Mellitus. Diabetes Care. 2023 Oct 1;46(10):e151-e199. doi: 10.2337/dci23-0036.
2. Radchenko OM, Korolyuk OYa. Glycated hemoglobin: mecha–nisms of formation and clinical significance (literature review and own researches). Mìžnarodnij endokrinologìčnij žurnal. 2020;16(1):69-75. doi: 10.22141/2224-0721.16.1.2020.199132. (in Ukrainian).
3. Fu S, Huang J, Feng Z, Wang H, Xu H, Wu M, et al. Inflammatory indexes and anemia in chronic kidney disease: correlation and survival analysis of the National Health and Nutrition Examination Survey 2005–2018. Ren Fail. 2024 Dec;46(2):2399314. doi: 10.1080/0886022X.2024.2399314.
4. Sahay M, Kalra S, Badani R, Bantwal G, Bhoraskar A, Das AK, et al. Diabetes and Anemia: International Diabetes Federation (IDF) — Southeast Asian Region (SEAR) position statement. Diabetes Metab Syndr. 2017 Dec;11 Suppl 2:S685-S695. doi: 10.1016/j.dsx.2017.04.026.
5. Weiss G, Ganz T, Goodnough LT. Anemia of inflammation. Blood. 2019 Jan 3;133(1):40-50. doi: 10.1182/blood-2018-06-856500.
6. Rohm TV, Meier DT, Olefsky JM, Donath MY. Inflammation in obesity, diabetes, and related disorders. Immunity. 2022 Jan 11;55(1):31-55. doi: 10.1016/j.immuni.2021.12.013.
7. De Las Cuevas Allende R, Díaz de Entresotos L, Conde Díez S. Anaemia of chronic diseases: Pathophysiology, diagnosis and treatment. Med Clin (Barc). 2021 Mar 12;156(5):235-242. English, Spanish. doi: 10.1016/j.medcli.2020.07.035.
8. Soliman AT, De Sanctis V, Yassin M, Soliman N. Iron deficiency anemia and glucose metabolism. Acta Biomed. 2017 Apr 28;88(1):112-118. doi: 10.23750/abm.v88i1.6049.
9. Bjørklund G, Peana M, Pivina L, Dosa A, Aaseth J, Semenova Y, et al. Iron Deficiency in Obesity and after Bariatric Surgery. Biomolecules. 2021 Apr 21;11(5):613. doi: 10.3390/biom11050613.
10. Bindayel IA. Influence of iron deficiency anemia on glycated hemoglobin levels in non-diabetic Saudi women. J Int Med Res. 2021 Feb;49(2):300060521990157. doi: 10.1177/0300060521990157.
11. Katwal PC, Jirjees S, Htun ZM, Aldawudi I, Khan S. The effect of anemia and the goal of optimal HbA1c control in diabetes and non-diabetes. Cureus. 2020;12(6):e8431. doi: 10.7759/cureus.8431.
12. Hirota Y, Xu Y, Yamamoto A, Matsuoka A, Dunn TC, Ogawa W. Type 1 diabetes iron-deficiency anaemia case report and the clinical relevance of red blood cell lifespan-adjusted glycated haemoglobin. Diabetes Obes Metab. 2023 Jan;25(1):319-322. doi: 10.1111/dom.14860.
13. Guo W, Zhou Q, Jia Y, Xu J. Increased Levels of Glycated Hemoglobin A1c and Iron Deficiency Anemia: A Review. Med Sci Monit. 2019 Nov 7;25:8371-8378. doi: 10.12659/MSM.916719.
14. Zaka-Ur-Rab Z, Adnan M, Ahmad SM, Islam N. Effect of Oral Iron on Markers of Oxidative Stress and Antioxidant Status in Children with Iron Deficiency Anaemia. J Clin Diagn Res. 2016 Oct;10(10):SC13-SC19. doi: 10.7860/JCDR/2016/23601.8761.
15. AlQarni AM, Alghamdi AA, Aljubran HJ, Bamalan OA, Abuzaid AH, AlYahya MA. The Effect of Iron Replacement Therapy on HbA1c Levels in Diabetic and Nondiabetic Patients: A Systematic Review and Meta-Analysis. J Clin Med. 2023 Nov 24;12(23):7287. doi: 10.3390/jcm12237287.
16. Attard SM, Herring AH, Wang H, Howard AG, Thompson AL, Adair LS, et al. Implications of iron deficiency/anemia on the classification of diabetes using HbA1c. Nutr Diabetes. 2015 Jun 22;5(6):e166. doi: 10.1038/nutd.2015.16.
17. Rodriguez-Segade S, Garcia JR, García-López JM, Gude F, Casanueva FF, Rs-Alonso S, et al. Impact of Mean Cell Hemoglobin on Hb A1c-Defined Glycemia Status. Clin Chem. 2016 Dec;62(12):1570-1578. doi: 10.1373/clinchem.2016.257659.
18. Bindayel IA. Influence of iron deficiency anemia on glycated hemoglobin levels in non-diabetic Saudi women. J Int Med Res. 2021 Feb;49(2):300060521990157. doi: 10.1177/0300060521990157.
19. Echouffo-Tcheugui JB, Perreault L, Ji L, Dagogo-Jack S. Diagnosis and Management of Prediabetes: A Review. JAMA. 2023 Apr 11;329(14):1206-1216. doi: 10.1001/jama.2023.4063.
20. Knowles J, Walters T, Yarparvar A, Brown R. A Review of Anemia Prevalence, and Prevention and Control Strategies, in the Eastern Europe and Central Asia Region. Curr Dev Nutr. 2024 Oct 15;8(12):104477. doi: 10.1016/j.cdnut.2024.104477. PMID: 39717538; PMCID: PMC11663958.
21. Esser N, Legrand-Poels S, Piette J, Scheen AJ, Paquot N. Inflammation as a link between obesity, metabolic syndrome and type 2 diabetes. Diabetes Res Clin Pract. 2014 Aug;105(2):141-50. doi: 10.1016/j.diabres.2014.04.006.
22. Ghemiș L, Goriuc A, Minea B, Botnariu GE, Mârțu MA, Ențuc M, et al. Myeloid-Derived Suppressor Cells (MDSCs) and Obesity-Induced Inflammation in Type 2 Diabetes. Diagnostics (Basel). 2024 Nov 1;14(21):2453. doi: 10.3390/diagnostics14212453.
23. Fong TCT. Indirect effects of body mass index growth on glucose dysregulation via inflammation: causal moderated mediation analysis. Obes Facts. 2019;12(3):316-327. doi: 10.1159/000500422.
24. Su Y, Zhang T, Qiao R. Pyroptosis in platelets: Thrombocytopenia and inflammation. J Clin Lab Anal. 2023 Apr;37(4):e24852. doi: 10.1002/jcla.24852.
25. Dubey P, Thakur V, Chattopadhyay M. Role of Minerals and Trace Elements in Diabetes and Insulin Resistance. Nutrients. 2020 Jun 23;12(6):1864. doi: 10.3390/nu12061864.
26. González-Domínguez Á, Visiedo-García FM, Domínguez-Riscart J, González-Domínguez R, Mateos RM, Lechuga-Sancho AM. Iron Metabolism in Obesity and Metabolic Syndrome. Int J Mol Sci. 2020 Aug 1;21(15):5529. doi: 10.3390/ijms21155529.
27. Parham M, Tavasoli GR, Arsang-Jang S, Habibi MA, Dameshgi DO, Pashaei MR, et al. Effect of Iron Deficiency Anemia on Blood Glucose and Insulin Resistance in Women with Type II Diabetes: A Single-group, Clinical Interventional Study. Rev Recent Clin Trials. 2024;19(3):215-220. doi: 10.2174/0115748871297808240308102327.
28. Madhu SV, Raj A, Gupta S, Giri S, Rusia U. Effect of iron deficiency anemia and iron supplementation on HbA1c levels — Implications for diagnosis of prediabetes and diabetes mellitus in Asian Indians. Clin Chim Acta. 2017 May;468:225-229. doi: 10.1016/j.cca.2016.10.003.
29. Lai Y, Lin Z, Zhu Z. Association between hemoglobin within the normal range and hemoglobin A1c among Chinese non-diabetes adults. BMC Endocr Disord. 2021 Feb 27;21(1):35. doi: 10.1186/s12902-021-00704-x.
30. Aydın B, Özçelik S, Kilit TP, Eraslan S, Çelik M, Onbaşı K. Relationship between glycosylated hemoglobin and iron deficiency anemia: A common but overlooked problem. Prim Care Diabetes. 2022 Apr;16(2):312-317. doi: 10.1016/j.pcd.2022.01.002.